1998 gab sie ihr Spielfilmdebüt neben Vince Vaughn und Anne Heche in Joseph Rubens Gefängnisdrama "Für das Leben eines Freundes". Danach folgten Rollen in Myles Conells "The Opportunists" (2000) mit Christopher Walken und Cyndi Lauper sowie in Joan Chens belanglosen Drama "Es begann im September" (2000), in dem sie Lisa, die Tochter von Richard Gere, spielte.
Ebenfalls 2000 drehte Vera Farmiga an der Seite von Robert De Niro und Edward Burns den Actionthriller "15 Minuten Ruhm" (2001). Vera über das erste Treffen mit De Niro: "Ich dachte immer: Mein Gott, was machen die einen Wirbel um diesen De Niro. Doch dann stand er mir gegenüber, und ich wusste, warum." Zuvor stand Vera Farmiga für zwei weitere Produktionen vor der Kamera: Unter der Regie von Caroline Thompson spielte sie in dem TV-Märchenfilm "Snow White" und unter Milcho Manchevskis in dem Drama "Dust".
Vera Farmiga ist das zweitälteste von sieben Kindern eines ukrainischen Einwandererehepaars aus Passaic County, New Jersey. Noch bis zu ihrem sechsten Lebensjahr sprach sie kein Wort Englisch. Als Teenager tourte sie mit einer Folk-Band durch die Lande, bis sie sich schließlich entschloss, Schauspielerin zu werden. Farmiga lebte bis zur Scheidung 2005 mit ihrem Ehemann Sebastian Roche, mit dem sie in "Conor, der Kelte" zusammenspielte, auf einer Farm im Bundesstaat New York.
Weitere Filme mit Vera Farmiga: "Love in the Time of Money", "Dummy", "UC: Undercover" (Serie, alle 2002), "Alice Paul: Der Weg ins Licht" (2003), "Down to the Bone", "FBI Serial Crime - Im Kopf des Killers" (Pilotfilm und Serie), "Mind the Gap", "Der Manchurian Kandidat" (alle 2004), "The Hard Easy", "Neverwas" (beide 2005), "Running Scared", "Breaking and Entering - Einbruch & Diebstahl", "Quid Pro Quo", "Das Lager - Wir gingen durch die Hölle" (alle 2006), "Joshua" (2007), "Der Junge im gestreiften Pyjama" (2008), "Orphan - Das Waisenkind" (2009), "Source Code" (2011), "Safe House" (2012), "Conjuring - Die Heimsuchung" (2013).
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