Sein Broadway-Debüt mit Romain Rollands "Das Spiel von Liebe und Tod" 1929 wird zu einem Erfolg, unter seinen Partnern sind Claude Rains und Otto Krüger. Im gleichen Jahr spielt er eine Reihe von Stücken gemeinsam mit Margaret Sullavan, seiner ersten Frau am University Playhouse, Falmouth. 1936 heiratet er Frances Seymour Brokaw, die Mutter von Jane und Peter Fonda.
Zu den großen Bühnenerfolgen zählen J. M. Barries "Ein Kuss für Cinderella", das er zweimal an der Seite von Dorothy McGuire und einmal mit Margaret Sullavan spielte (1928, 1931, 1932); Franz Molnars "Der Schwan" (1934); 1934/35 Riesenerfolg mit Marc Connellys "Die Frau des Farmers" mit June Walker; es folgen Joshua Logans "Mr. Roberts" (1948/50), Herman Wouks "Die Meuterei auf der Caine" (1954) unter der Regie von Charles Laughton; William Gibsons "Two for the Seasaw" (1958) mit Anne Bancroft unter der Regie von Arthur Penn; Ira Levins "Critics Choice", inszeniert von Otto Preminger (1960/61) - alle am Broadway.
Danach folgen Thornton Wilders Dauerhit "Unsere kleine Stadt" und Ben Hechts "The Front Page", inszeniert von Edward Hastins. Mit Robert Ryan als Partner spielt er am Plumstead Playhouse, Mineola auf Long Island; "Unsere kleine Stadt" nimmt er 1969 an den Plumstead-Bühnen in Los Angeles und am Broadway wieder auf. Filmproduzent Walter Wanger, angeregt durch die Broadway-Erfolge, holt Fonda nach Hollywood, wo Victor Fleming ihn in seinem letzten Bühnenerfolg "Die Frau des Farmers" (1935) an der Seite von Janet Gaynor besetzt. Fonda ist bald ein Star. Er spielt unter den großen Erfolgsregisseuren wie Henry King, John Cromwell, Henry Hathaway, Raoul Walsh, William Dieterle und Rouben Mamoulian.
Fritz Lang besetzt ihn in "Gehetzt" (1936), William Wyler in "Jezebel - Die boshafte Lady" mit Bette Davis als Partnerin (1938); 1939 und 1940 spielt er den Frank James in "Jesse James - Mann ohne Gesetz" von Henry King mit Tyrone Power in der Titelrolle und in "Rache für Jesse James" unter Fritz Lang. John Ford ist der Regisseur von "Der junge Mr. Lincoln", "Trommeln am Mohawk" (beide 1939), "Früchte des Zorns", "Faustrecht der Prärie" (1946), "Befehl des Gewissens" (1947), "Bis zum letzten Mann" (1948); Julen Duvivier besetzt ihn in seinem Hollywoodfilm "Sechs Schicksale" (1942); Henry Fondas Bühnenerfolg "Mr. Roberts" inszenieren John Ford und Melvyn LeRoy unter dem Titel "Keine Zeit für Heldentum" (1955).
Henry Fonda ist jenseits der 50, als nach den frühen großen Charakterrollen in "Früchte des Zorns" und "Lincoln", seine großen, außergewöhnlichen schauspielerischen Erfolge registriert werden: Sein Peter Besukow in King Vidors opulentem "Krieg und Frieden" (1956) an der Seite von Audrey Hepburns Natasha; "Der falsche Mann" Manny Balestrero, der in Alfred Hitchcocks ungewöhnlichem Film unter falschem Verdacht steht, und die berühmte Rolle des 8. Geschworenen in Sidney Lumets aufsehenerregendem Debütfilm "Die zwölf Geschworenen" (1957), den er auch mitproduzierte. Weitere große Rollen folgen, wie der Robert Leffingwell in Otto Premingers "Sturm über Washington" (1962), der Clay Spencer in Delmer Daves' "Sommer der Erwartung" (1962) und der amerikanische Präsident in Sidney Lumets visionärem Albtraum "Angriffsziel Moskau" (1963). Er ist der Präsidentschaftskandidat William Russell in Franklin Schaffners "Der Kandidat" (1963), der mächtige und korrupte Polizeikommissar in Don Siegels kritischem Polizeifilm "Nur noch 72 Stunden" (1967) mit Richard Widmark und schließlich spielt er, der in Dutzenden von großen amerikanischen Western gespielt hatte, unter der Regie von Sergio Leone in dessen melodramatischer Wildwestballade "Spiel mir das Lied vom Tod" (1968) den skrupellosen Killer Frank.
Zu den weiteren großartigen Henry-Fonda-Rollen gehören sein Sheriff als Gegenspieler des Gefängnisdirektors Kirk Douglas in Joseph Mankiewiczs "Zwei dreckige Halunken" (1969), der Jack Beauregarde neben Terence Hill in der Leone-Produktion "Mein Name ist Nobody" (1973) und Billy Wilder besetzt ihn in "Fedora" (1977) als Henry Fonda. 1980 erhält Fonda den Ehren-Oscar der amerikanischen Filmakademie, 1981, ein Jahr vor seinem Tod, überreicht Robert Redford dem großen alten Schauspieler seinen ersten 'richtigen' Akademiepreis für die Hauptrolle an der Seite von Katharine Hepburn in seinen letzten Film "Am goldenen See" (1981).
Weitere Filme mit Henry Fonda: "Way Down East", "I Dream To Much" (beide 1935), "Kampf in den Bergen", "Flucht in die Liebe", "Der Verschwender" (alle 1936), "Zigeunerprinzessin", "Slim - Ein Mann will hoch hinaus", "That Certain Woman" (alle 1937), "I Met My Love Again", "Blockade", "Raubfischer in Alaska", "The Mad Miss Manton" (alle 1938), "Lasst uns leben", "Liebe und Leben des Telefonbauers A. Bell" (beide 1939), "Lillian Russell", "Der Tod des alten Zirkuslöwen" (beide 1940), "Die Falschspielerin", "Du gehörst zu mir" (beide 1941), "Das große Spiel", "Thema: Der Mann", "The Magnificent Dope", "The Big Street" (alle 1942), "Immortal Sergeant", "Ritt zum Ox-Bow" (beide 1943), "Die lange Nacht", "Daisy Kenyon" (beide 1947), On Our Merry Way" (1948), "Jigsaw" (ungenannter Gastauftritt, 1949), "Der Stern des Gesetzes" (1957), "Eines Tages öffnet sich die Tür" (1958), "Warlock", "Über den Gassen von Nizza" (beide 1959), "Der Zweite Mann" (TV-Serie, 1959 - 61), "Das war der Wilde Westen", "Der längste Tag" (beide 1961), "San Francisco Fire" (Erzähler, 1962), "Nebraska", "...und ledige Mädchen" (beide 1964), "Erster Sieg", "Die letzte Schlacht", "Höchster Einsatz in Laredo", "Spione unter sich" (alle 1965), "Mordbrenner von Arkansas" (1966), "Ein Fremder auf der Flucht" (TV), "Die fünf Vogelfreien", "Deine, meine, unsere" (alle 1967), "Der Frauenmörder von Boston" (1968), "Zu spät für Helden - Antretten zum Verrecken" (1969), "Geschossen wird ab Mitternacht" (1970), "The Smith Family" (TV-Serie), "Sie möchten Giganten sein" (beide 1971), "Das letzte Wort hat Tilby" (TV), "Die Schlange" (beide 1972), "Im letzten Moment" (TV), "Die Rivalin" (beide 1973), "Mussolini: Ultimo atto", "Clarence Darrow" (beide 1974), "Der Preis der Macht" (TV-Mehrteiler), "Schlacht um Midway" (beide 1975), "Collison Course: Truman vs. MacArthur", "Almo's Man" (beide TV, 1976), "Achterbahn", "Angriff aus der Tiefe" (beide 1977), Die große Offensive", , "Home To Stay", "The Last Of The Cowboys", "Der tödliche Schwarm", "Leaders Of The Twentieth Century" (Erzähler), "Roots - Die nächste Generation", "Stadt in Flammen", "Wanda Nevada" (alle 1978), "Der Fall Gideon", "Meteor", "The Oldest Living Graduate" (alle 1979), "Sharks: The Death Machine", "The Jilting Of Granny Weatherall" (beide als Erzähler, 1980) und "Summer Solstice" (1981).
Darüber hinaus wirkte Fonda als technischer Berater bei Fritz Langs "Überfall der Ogalalla" (1941), hatte diverse Auftritte in Dokumentationen (meist über Filme und Filmschaffende) und Gastauftritte in folgenden TV-Serien: "Medallion Theatre" (1953), "General Electric Theatre", "Producer's Showcase" (beide 1955), "What's My Line?" (1961, 1965 und 1966), "The Dick Powell Show" (1963), "The Telephone Hour" (1964), "The Kraft Music Hall" (1967), "The Bill cosby Show" (1970), "Maude" (1976) und "Family" (1979).
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