Ron Livingston studierte Literatur und Theaterwissenschaften an der Yale-Universität, zu seinen Kommilitonen gehörte unter anderem Paul Giamatti. Seine schauspielerische Karriere begann er in Chicago, wo er sich vor allem auf der Bühne profilieren konnte. Eine frühe Spielfilmrolle hatte Livingston in Barnet Kellmans Komödie "Sag's offen, Shirlee" (1991) mit Dolly Parton, James Woods und Griffin Dunne, doch bekannt wurde er hierzulande durch seinen Part neben Vince Vaughn und Heather Graham in Doug Limans beschwingter Single-Studie "Swingers" (1996).
Außerdem spielte er 1996 in dem Episodenfilm "Campfire Tales - Geschichten vom Grabesrand" und verkörperte in Mike Judges gelungener Komödie "Alles Routine" (1999) einen dauerhypnotisierten Programmierer, der alle Hemmungen verliert. Neben William Hurt und Miranda Richardson sah man ihn auch in dem Polizeithriller "Die Akte Romero" (1999), und in dem Drama "Body Shots" (1999) waren Jerry O'Connell und Amanda Peet seine Filmpartner.
Darüber hinaus gehört Ron Livingston seit 1999 zum Cast der Serie "Practice - Die Anwälte", spielte in der Independent-Produktion "Two Ninas" (1999), in dem Dokudrama "Wir waren wie Brüder" (2001), in den Dramen "Adaptation" (2002) und "The Cooler - Alles auf Liebe" (2003) sowie in der lausigen Komödie "Die Ex-Freundinnen meines Freundes" (2004).
Weitere Filme und Serien mit Ron Livingston: "Sex and the City" (Serie, 2003), "American Dad!" (Serie), "Relative Strangers - Eltern und andere Katastrophen", "The Life Coach", "House M.D." (Serie), "High School Confidential - Der Teufel trägt Minirock" (alle 2005), "Life Happens", "Holly", "Standoff" (Serie, alle 2006), "American Crude", "Music Within" (beide 2007), "Die Frau des Zeitreisenden", "Defying Gravity - Liebe im Weltall" (Serie, beide 2009), "Dinner für Spinner" (beide 2010), "Das wundersame Leben von Timothy Green" (2012), "Conjuring - Die Heimsuchung" (2013).