Der Sohn eines US-Diplomaten, der heute zu den angesehensten US-Schauspielerin zählt, verbrachte seine Kindheit im Mittleren Osten, Asien und Washington D.C., bevor er mit seinem Schauspielstudium an der Tufts University in Massachusetts begann. Schon in dieser Zeit spielte er in regionalen Theatern und in Off-Broadway Produktionen. Seine ersten Filmauftritte hatte er 1988 in Jonathan Demmes "Die Mafiosi-Braut" mit Michelle Pfeiffer und Matthew Modine, und in Mike Nichols' "Die Waffen der Frauen" neben Melanie Griffith, Harrison Ford und Sigourney Weaver. Wieder unter der Regie von Mike Nicols sah man Oliver Platt in der erfolgreichen Satire "Grüße aus Hollywood" (1990) mit Meryl Streep und Shirley MacLaine.
Danach ging es Schlag auf Schlag: Noch 1990 spielte Platt in Joel Schumachers aufregenden Horror-Thriller "Flatliners", in dem sich Kiefer Sutherland, Julia Roberts und Kevin Bacon in einen komatösen Zustand versetzen lassen. Es folgten die Komödien "Ein unmoralisches Angebot" (1992) mit Robert Redford und Demi Moore, und "Benny & Joon" (1992) mit Johnny Depp und Mary Stuart Masterson. Der Durchbruch gelang Oliver Platt jedoch erst mit der Rolle des Porthos in Stephen Hereks Kostümabenteuer "Die drei Musketiere" (1993) mit Charlie Sheen, Kiefer Sutherland und Chris O'Donnell. Große Anerkennung erhielt er für seine Hauptrolle als Tommy Fawkes in Peter Chelsoms schwarzer Komödie "Funny Bones - Tödliche Scherze" an der Seite von Lee Evans und Jerry Lewis.
Sein Debüt als Produzent gab Oliver Platt 1996 mit dem Independent-Film "Big Night", bei dem die Schauspieler Stanley Tucci und Campbell Scott Regie führten, die Hauptrollen spielten Minnie Driver, Ian Holm und Isabella Rossellini. 1998 hatte Platt einen Auftritt in dem auf John Irvings Roman "A Prayer for Owen Meany" basierenden Film "Über Gürteltiere, Simon und mich", bevor er in Warren Beattys politischer Satire "Bulworth" den Wahlkampf-Manager Murphy verkörperte. In der Komödie "Ein Date zu Dritt" (1999) stand der zusammen mit Matthew Perry und Neve Campbell vor der Kamera, und in Steve Miners wenig erfolgreichen Horrorfilm "Lake Placid" (1999) waren Bill Pullman, Bridget Fonda und Brendan Gleeson seine Partner. In "Ready To Rumble" (2000) von Brian Robbins spielt Platt einen ehemals erfolgreichen Wrestler, der mit Hilfe zweier hartnäckiger Fans alias David Arquette und Scott Caan sein Comeback im Ring vorbereitet.
Weitere Filme mit Oliver Platt: "Ein Hund namens Beethoven" (1992), "Ihr größter Coup" (1992) mit James Woods, Louis Gossett jr. und Bruce Dern, "Die Aushilfe" (1993) mit Timothy Hutton und Lara Flynn Boyle, "Einsame Entscheidung" (1995) mit Kurt Russell und Steven Segal, "Die Jury" (1996) mit Sandra Bullock, Samuel L. Jackson und Kevin Spacey, "Dr. Dolittle" (1998) mit Eddie Murphy und Peter Boyle, "Der 200-Jahre-Mann" (1999) sowie "Ein Herz und eine Kanone" (2000), "Sag kein Wort" (2001), "Pieces of April - Ein Tag mit April Burns" (2003), "Kinsey" (2004), "Loverboy", "Casanova" (beide 2005), "Mein Kind vom Mars" (2007), "[mo.2008_frost_nixon:Frost/Nixon]" (2008), "Year One - Aller Anfang ist schwer", "2012" (beide 2009), "Please Give", "Briefe an Julia", "Love and other Drugs - Nebenwirkungen inklusive" (alle 2010), "The Big C ... und jetzt ich!" (TV-Serie, 2010-2011), "X-Men: Erste Entscheidung", "Die Tochter meines besten Freundes" (beide 2011), "Ginger und Rosa" (2012), "Kiss the Cook - So schmeckt das Leben" (2014).
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